Use of transcranial magnetic stimulation for studying the neural basis of numerical cognition: A systematic review

Abstract

Complex numerical cognition is a crucial ability in the human brain. Conventional neuroimaging techniques do not differentiate between epiphenomena and neuronal groups critical to numerical cognition. Transcranial magnetic stimulation (TMS) allows defining causal models of the relationships between specific activated or inhibited neural regions and functional changes in cognition. However, there is insufficient knowledge on the differential effects of various TMS protocols and stimulation parameters on numerical cognition. This systematic review aimed to synthesize the evidence that different TMS protocols provide regarding the neural basis of numerical cognition in healthy adults. We included 21 experimental studies in which participants underwent any transcranial magnetic stimulation such as a single pulse TMS, repetitive TMS, and theta-burst stimulation. The primary outcome measures were any change in numerical cognition processes evidenced by numerical or magnitude tasks, measured with any independent variable like reaction times, accuracy, or congruency effects. TMS applied to regions of the parietal cortex and prefrontal cortex has neuromodulatory effects, which translate into measurable behavioral effects affecting cognitive functions related to arithmetic and numerical and magnitude processing. The use of TMS for the study of the neural bases of numerical cognition allows addressing issues such as localization, timing, lateralization and has allowed establishing site-function dissociations and double site-function dissociations. Moreover, this technique is in a moment of expansion due to the growing knowledge of its physiological effects and the enormous potential of combining TMS with other techniques such Abbreviations: aMT, Active motor threshold; AG, Angular gyrus; BOLD, Blood oxygenation level-dependent; CT, Computerized tomography; cTBS, Continuous theta-burst Stimulation; DLPFC, Dorsolateral prefrontal cortex; EEG, Electroencephalogram; ERSP, Event-related spectral perturbation; ERP, Event-related potential; FEF, Frontal eye field; fMRI, Functional magnetic resonance imaging; HD-tDCS, High-definition transcranial direct current stimulation; HIPS, Horizontal segment of the intraparietal sulcus; IFG, Inferior frontal gyrus; IPC, Intraparietal cortex; IPS, Intraparietal sulcus; iTBS, Intermittent theta-burst stimulation; LTD, Long-term depression; LTP, Long-term potentiation; MEG, Magnetoencephalography; MEP, Motor evoked potential; MNL, Mental number line; MRI, Structural magnetic resonance imaging; MSO, Maximum stimulator output; MT, Motor threshold; NFA, Number form area; NIBS, Non-invasive brain stimulation techniques; NIRS, Near- infrared spectroscopy; PET, Positron emission tomography; PPC, Posterior parietal cortex; PT, Phosphene threshold; pTMS, Paired pulses transcranial magnetic stimulation; PSPL, Posterior superior parietal lobe; rCBF, Regional cerebral blood flow; rMT, Resting motor threshold; rTMS, Standard repetitive transcranial magnetic stimulation; SMG, Supramarginal gyrus; SNARC, Spatial numerical association of response codes; SPECT, Single-photon emission computed tomography; spTMS, Single-pulse transcranial magnetic stimulation; SSVEP, Steady-state visually evoked potential; TBS, Theta-burst stimulation; tDCS, Transcranial direct current stimulation; tES, Transcranial electrical stimulation; TMS, Transcranial magnetic stimulation; TMSA, Transcranial magnetic stimulation adaptation; tTMS, Triple pulses transcranial magnetic stimulation; VIPS, Ventral portion of the right intraparietal sulcus. * Corresponding author at: Translational Neuroscience Research Lab, Facultad de Medicina,Universidad de La Sabana, Campus del Puente del Común, Km.7, Autopista Norte deBogot ́a, Chía, Cundinamarca, Colombia. E-mail address: kemelgg@unisabana.edu.co (K.A. Ghotme). Contents lists available at ScienceDirect Journal of Neuroscience Methods journal homepage: www.elsevier.com/locate/jneumeth https://doi.org/10.1016/j.jneumeth.2022.109485 Received 25 June 2021; Received in revised form 8 December 2021; Accepted 18 January 2022

La cognición numérica compleja es una habilidad crucial en el cerebro humano. Las técnicas de neuroimagen convencionales no no diferencian entre epifenómenos y grupos neuronales críticos para la cognición numérica. transcraneal La estimulación magnética (TMS) permite definir modelos causales de las relaciones entre estímulos específicos activados o regiones neuronales inhibidas y cambios funcionales en la cognición. Sin embargo, no hay suficiente conocimiento sobre la efectos diferenciales de varios protocolos TMS y parámetros de estimulación en la cognición numérica. Esta sistemática revisión tuvo como objetivo sintetizar la evidencia que diferentes protocolos TMS proporcionan con respecto a la base neural de cognición numérica en adultos sanos. Se incluyeron 21 estudios experimentales en los que los participantes se sometieron a cualquier estimulación magnética transcraneal como TMS de un solo pulso, TMS repetitiva y estimulación theta-burst. Él Las medidas de resultado primarias fueron cualquier cambio en los procesos de cognición numérica evidenciados por números o tareas de magnitud, medidas con cualquier variable independiente como tiempos de reacción, precisión o efectos de congruencia. La TMS aplicada a regiones de la corteza parietal y la corteza prefrontal tiene efectos neuromoduladores, que se traducen en efectos conductuales medibles que afectan las funciones cognitivas relacionadas con la aritmética y numérica y procesamiento de magnitud. El uso de TMS para el estudio de las bases neurales de la cognición numérica permite abordar cuestiones como la localización, el tiempo, la lateralización y ha permitido establecer disociaciones sitio-función y Disociaciones de función de sitio doble. Además, esta técnica se encuentra en un momento de expansión debido a la creciente conocimiento de sus efectos fisiológicos y el enorme potencial de combinar la TMS con otras técnicas como Abreviaturas: aMT, Umbral motor activo; AG, giro angular; NEGRITA, dependiente del nivel de oxigenación de la sangre; TC, tomografía computarizada; cTBS, continuo Estimulación theta-burst; DLPFC, corteza prefrontal dorsolateral; EEG, Electroencefalograma; ERSP, perturbación espectral relacionada con eventos; ERP, potencial relacionado con eventos; FEF, Campo ocular frontal; fMRI, resonancia magnética funcional; HD-tDCS, estimulación de corriente continua transcraneal de alta definición; HIPS, Segmento horizontal de el surco intraparietal; IFG, giro frontal inferior; IPC, corteza intraparietal; IPS, surco intraparietal; iTBS, estimulación intermitente theta-burst; LTD, largo plazo depresión; LTP, potenciación a largo plazo; MEG, Magnetoencefalografía; MEP, Potencial evocado motor; MNL, recta numérica mental; resonancia magnética estructural magnética formación de imágenes por resonancia; MSO, Salida máxima del estimulador; MT, Umbral motor; NFA, Área de formulario numérico; NIBS, Técnicas de estimulación cerebral no invasiva; NIRS, cerca de espectroscopia infrarroja; PET, tomografía por emisión de positrones; PPC, corteza parietal posterior; PT, umbral de fosfeno; pTMS, pares de pulsos magnéticos transcraneales estímulo; PSPL, lóbulo parietal superior posterior; rCBF, flujo sanguíneo cerebral regional; rMT, Umbral motor en reposo; rTMS, transcraneal repetitiva estándar estimulación magnética; SMG, giro supramarginal; SNARC, Asociación numérica espacial de códigos de respuesta; SPECT, tomografía computarizada por emisión de fotón único; spTMS, estimulación magnética transcraneal de un solo pulso; SSVEP, Potencial evocado visualmente en estado estacionario; TBS, estimulación Theta-burst; tDCS, corriente continua transcraneal estímulo; tES, estimulación eléctrica transcraneal; TMS, estimulación magnética transcraneal; TMSA, adaptación a la estimulación magnética transcraneal; tTMS, Triple pulsos de estimulación magnética transcraneal; VIPS, Porción ventral del surco intraparietal derecho.